室町时代，足利氏在京都开创幕府。 据说竹田城是由知名的“应仁之乱”中担任但马守护的西军总大将山名持丰建于嘉吉年间的1441至1443年左右。由太田垣光景担任初代城主。 作为守护播磨与但马国境的要塞，也作为攻击播磨的出击要塞，是一座有着重要作用的山城。 安土桃山时代。为了镇压但马诸将和保住生野银矿山，武将羽柴秀吉，即后来的丰臣秀吉，其弟秀长，受命攻打竹田城，并且取胜。 竹田城最后一任城主是秀吉的臣子赤松广秀。 在1600年的关之原战役中，西军广秀在东军龟井氏的邀请下攻打鸟取城，然而因城下大火被问罪，受家康之命自尽。 失去城主的竹田城，根据德川家康建立的江户幕府的方针，于同年废城。 而残留至今的石墻成为了竹田城的遗迹。